Les premières mentions connues du bourg, ou de ses habitants, se situent dans les années 1231-1241. Les co-seigneurs de Saint-Cirq, Fortanier de Gourdon, Bertrand et Guillaume de Cardaillac, Hugues de Cardaillac et Bertrand de Lapopie, octroient une charte de coutumes aux habitants en 1231 selon A. Foissac, qui la eue en mains vers 1920 (1934, p. 94, 96), mais seulement en 1246 selon d'autres auteurs (ou 1247 n.s. : Albe, Monographies ; Clary, 1986). Le document a malheureusement disparu depuis (Greslé-Bouignol, 1964 ; Lartigaut, 1993). La "villa de Sancto Cirguo" est cependant mentionnée en 1241 lors de l'hommage rendu par Fortanier de Gourdon au comte de Toulouse (E. Cassan, 2009, p. 13), et la communauté, mais pas les consuls, en 1243, quand elle promet d'observer la paix conclue entre le roi de France et le comte de Toulouse (Albe, Monographies). En 1351, le "château" de Saint-Cirq, qui fait partie de la châtellenie de Caylus, compte 150 feux (E. Albe, 1905).

D'après les quelques notes prises par A. Foissac, les consuls, au nombre de quatre, avaient droit de haute, moyenne et basse justice sur le port et le péage établis sur le Lot et sur les terroirs de Souillol et La Salvante ; ils avaient le droit d'avoir une maison commune (qui a changé à plusieurs reprises), avaient la charge de l'entretien de la nef de l'église (Foissac, 1934, p. 94 101, 102) et de celui des bateaux qui assuraient la traversée du Lot, gratuite pour les habitants (Fourgous, 1960, p. 144). Si la garde de la cité leur revenait en temps de guerre (Foissac, 1934, p. 103), elle devait se limiter à contrôler les accès au port et aux deux portes, car il semble bien que le bourg n'ait pas eu d'enceinte, mais seulement un fossé mentionné en 1585 (Fourgous, 1960, p. 145), qui n'était peut-être pas antérieur à la guerre de Cent ans.

Un hôpital existe au moins depuis 1291, date à laquelle Pierre de la Borie en est le commandeur, charge qu'il tient des Cardaillac (Albe, Monographies), sa gérance passant ensuite, avant 1520, aux consuls (Foissac, 1934, p. 101).

Pour toute la période de la guerre de Cent ans, le bourg est absent des recensions des historiens du Quercy, contrairement à la place forte qui semble se limiter au "château" ou au "fort". Après la guerre, deux ou trois familles de donzels ont une maison de ville à Saint-Cirq (Lartigaut, 1978, p. 453).

Le recensement des maisons médiévales réalisé en 2008 et l'étude de certaines d'entre elles n'ont pas permis d'identifier des vestiges de maisons antérieures à la fin du 12e siècle, voire le début du 13e siècle. Ils montrent en revanche que le bourg a déjà atteint avant la guerre de Cent ans son plus grand développement, limité par les deux portes de ville, qui ne sont pas précisément datées mais probablement antérieures à 1350. L'analyse des plans parcellaires conduit à distinguer trois zones d'occupation et permet de proposer des hypothèses de développement. Un noyau central, situé approximativement sous l'église, dit "Barry Sobiro" (quartier haut) au 16e siècle alors qu'il n'est pas le point le plus haut du bourg, pourrait correspondre à la première zone d'installation de maisons hors du castrum ; c'est aussi là que se trouvaient les rares demeures que nous pourrions qualifier de "patriciennes". De part et d'autre, ce sont principalement les maisons de quartiers d'artisans qui ont été bâties le long du chemin qui traversait le site : à l'est, le barry de la Pélissaria en direction du port sur le Lot et, au-delà, de la route menant à Cajarc ; à l'ouest, le barry de la Peyrolerie en direction de Cahors.

L'aspect des vestiges antérieurs à 1400 donne l'impression que l'on avait principalement, dans les quartiers de la Pélissaria et de la Peyrolerie, des maisons modestes à façade en pan de bois, qui ont mal résisté à la guerre de Cent ans. La reconstruction qui s'ensuivit a maintenu ce caractère au cours des siècles, auquel le village a dû le pittoresque qui a beaucoup contribué à sa renommée à partir de la fin du 19e siècle.

Les premiers touristes, principalement des Anglais semble-t-il (Fourgous, 1906), découvrent Saint-Cirq-Lapopie probablement dès les années 1890 ; les habitants se sont déjà habitués à eux en 1905, si l'on en croit Jean Fourgous (1881-1963, cf. J. Calmon, Bulletin de la Société des Etudes du Lot, 1963, p. 193-198 ; Jean Fourgous, historien du Lot, dans L'Auta, juin 1952, n° 223, p. 83-84), infatigable promoteur du Quercy en particulier et du tourisme en général. Saint-Cirq-Lapopie, c'est d'abord pour lui un village perché sur la falaise dominant le Lot, les ruines d'un château et une église du 15e siècle, des rues moyenâgeuses pittoresques, et, tout aussi pittoresques, des tourneurs de robinets en bois (Le Vieux Cahors, la vallée du Lot etc. dans Bulletin de la Société de géographie de Toulouse, 1906 p. 87-88). Membre de la Société des Etudes du Lot à partir de 1901, puis son président, et membre de la Société Archéologique du Midi de la France, il fait découvrir Saint-Cirq aux sociétés savantes à travers des conférences et des visites. Entré aux chemins de fer Paris-Orléans et Midi, il fait carrière dans les services touristiques et commerciaux, et représente la compagnie à la Fédération des syndicats d'initiative : Saint-Cirq-Lapopie est devenu le siège de celui de la Vallée du Lot et du Célé avant 1929 (Revue économique du Centre-Ouest : organe officiel de la VIIe région économique, juillet, 1929, p. 28). Il faudrait pouvoir mieux préciser son rôle dans la transformation du village au cours de la première moitié du 20e siècle.

Des artistes s'y intéressent à leur tour. William Didier-Pouget (1864-1959), un "paysagiste de talent" (Fourgous, 1906), peint vers 1904 un tableau (Musée de Cahors) représentant la vallée du Lot à Saint-Cirq-Lapopie. En 1912, c'est le peintre Henri Martin (1860-1943) qui achète une maison dans le village (IA46000498), où il a son atelier (Le Temps, 15 octobre 1930, p. 4). A la fin des années 1920, "[…] le peintre Mondzain [1888-1979] déclare à qui veut l'entendre que rien n'égale la vallée du Lot et que Vers ou Saint-Cirq-Lapopie sont uniques au monde. [...] Récemment des peintres tels que l'Anglais Branghwin [Frank Brangwyn, 1897-1956], le Français André Lhote [1885-1962], les Japonais Komatz [1904-1993] et Koyagui [Konagui ?] ont fait de longs séjours dans ce coin de France exceptionnel" (Les antiquaires ravagent le Quercy, Paris-soir, 10 mai 1929). C'est alors que le peintre espagnol Pierre Daura (1896-1976), Pere Daura i Garcia en catalan, s'y installe de 1930 à 1937, revenant régulièrement après la guerre pendant l'été dans la maison devenue aujourd'hui un lieu de Résidences internationales d'artistes (IA46000298). En 1950, alors qu'il participe à l'inauguration de la "route mondiale n° 1", André Breton découvre, subjugué, Saint-Cirq-Lapopie "embrasée aux feux de Bengale [qui lui] apparaît comme une "rose impossible dans la nuit", qui "avait cessé de flamber, mais restait intacte" le lendemain. Le chef de file du mouvement surréaliste acquiert l'ancienne maison d'Henri Martin, où se retrouvent chaque été poètes, écrivains, peintres jusqu'à sa mort en 1966.

L'article de Paris-soir du 10 mai 1929 veut attirer l'attention sur le pillage du patrimoine : "Or [après les peintres] les antiquaires sont venus aussi. Ils sont venus de loin, depuis Paris, depuis plus loin peut-être, des quartiers à mercantis étrangers. Et s'ils n'en viennent pas directement, ils en sont les agents. Ils achètent les vieilles pierres, les vieux meubles. Ils démolissent, ils rebâtissent ; si l'on n'y met bon ordre, Saint-Cirq-Lapopie ne sera bientôt plus qu'un souvenir." Le phénomène concerne en fait toute la région : c'est sans doute sa célébrité qui a valu à Saint-Cirq-Lapopie d'être mis en vedette. Son classement par la commission des monuments naturels et des sites, qui devrait lui permettre d'échapper aux projets des "aubergistes qui méditaient de l'embellir", est annoncé en 1933 (Les sites menacés, Le Journal, 9 juillet 1933, p. 6) mais n'a été effectif qu'en 1940 (21 janvier).

Cinq maisons sont protégées au titre des Monuments historiques de 1920 à 1930. La première est la Maison Vanoit (IA46000500), restaurée par l'architecte du département Emile Toulouse (1860-1927), auquel, en 1936, la Société des Etudes du Lot attribue le mérite d'avoir été "le premier à entreprendre la résurrection" du village (B.S.E.L., 1936, p. 572). Emile Toulouse est remplacé l'année même de son décès par son gendre Georges Bergougnoux (1891- ?), comme architecte de l'arrondissement de Cahors (Conseil général du Lot, Session de Septembre 1927, p. 19), devenu architecte ordinaire des Monuments historiques en 1938 (Département du Lot, Conseil général, Session ordinaire de mai 1938, p. 75) puis architecte départemental des Monuments historiques avant 1948 (B.S.E.L., 1948, p. 4) et architecte des Bâtiments de France jusqu'en 1961, date à laquelle il est remplacé par Etienne Cuquel (B.S.E.L., 1961, p. 244). Il possède une maison à Saint-Cirq-Lapopie, où il reçoit le peintre anglais Brangwyn et ses élèves (Le Temps, 15 octobre 1930, p. 4). Il est en poste au moment où l'amateur d'art et collectionneur Emile-Joseph Rignault fabrique sa demeure romantique et où sont restaurées les maisons Bordes (IA46000499) et Bessac (IA46000501), celle de Pierre Daura (IA46101884) et celles de la place du Sombral (IA46101871, IA46101872). On lui doit probablement l'invention du modèle de la maison néo-médiévale saint-cirqoise (IA46101876), pittoresque et adaptée à l'évolution de la population du village, l'atelier du rez-de-chaussée largement ouvert sur la rue étant désormais remplacé par une pièce d'habitation à croisée ou à fenêtre géminée à colonnette.