La halte ferroviaire de Saint-Cirq-Lapopie est établie dans le cadre de la ligne de chemin de fer reliant Cahors à Capdenac concédée à la Compagnie du Paris-Orléans et inaugurée le 14 juillet 1886.
La station est implantée sur la commune de Tour-de-Faure mais permet surtout de desservir le village de Saint-Cirq-Lapopie, d'où son appellation de "station de Saint-Cirq-Lapopie". La station sert de halte ferroviaire et de passage à niveau, elle est conçue sur le modèle des haltes-annexes de maison de garde. Bien que les plans pour la ligne n'aient pas été retrouvés, ils sont semblables à ceux de la ligne voisine Montauban-Brive édifiée entre 1880 et 1890.
La halte a été réalisée d'après les plans dressés entre 1879 (début des études définitives) et 1886 (réception de la ligne). D'après l'ingénieur en chef des Ponts et Chaussées, Joseph Lanteirès, en charge de la ligne, tous les travaux devront être achevés trois ans et dix mois plus tard, en vue de la mise en service en juillet 1886. Lanteirès décèdera quelques mois plus tard à Cahors.
L'ingénieur ordinaire, Jean-Pierre Lacaze, dirige les travaux de l'arrondissement de Cahors jusqu'en 1885 (décès). Il est alors remplacé par l'ingénieur Eugène-Laurent Heurtault qui fait terminer les travaux d'infrastructure et exécuter les stations. La halte de Saint-Cirq-Lapopie est construite par l'entrepreneur Bezanger, très probablement vers 1885. L'entrepreneur Mathias Granges est en charge de fournir et de poser les barrières du passage à niveau.
D'après le tableau des dépenses rédigé par Lanteirès, l'ensemble des coûts pour la station de Saint-Cirq s'élève à 18 000 Francs dont 15 800 Francs pour la construction des bâtiments.
La halte est composée d'une maison de garde sur deux niveaux et d'un corps en rez-de-chaussée dédié aux voyageurs. La maison de garde, numérotée 418 bis, sert de logement au garde-barrière et à sa famille. Il faut signaler la disparition probable des toilettes-lampisterie qui devaient être présentes à l'origine.
Enfin, selon un rapport de 1928 de l'ingénieur en chef du contrôle de la voie et des bâtiments, une voie de garage est aménagée afin de faciliter l'expédition des fraises qui transitaient par cette halte.
Chercheur pour le Département du Lot depuis 2017. Conservateur des antiquités et objets d'art du Lot depuis 2019.