D'après les Annales de Villefranche transcrites par Étienne Cabrol au XVIIIe siècle, l'église paroissiale de la nouvelle bastide fondée en 1252 sur la rive droite de l'Aveyron aurait été commencée en 1260. Les étapes de sa construction au cours des XIVe et XVe siècles ont été précisées récemment par Michèle Pradalier-Schlumberger, qui a croisé l'apport des sources et l'analyse archéologique (Pradalier-Schlumberger, 2009). Le choeur à sept pans de l'édifice, éclairé de cinq fenêtres à deux lancettes particulièrement hautes et étroites et de deux roses latérales, reçut des vitraux de couleur en 1443-1444 (Cabrol, 1860, t. 1, p. 369 et 371), avant l'érection de l'église en collégiale par le pape Nicolas V en 1448. Les panneaux anciens demeurés dans les deux fenêtres situées de part et d'autre de l'axe s'accommodent d'une telle datation comparés à ceux de la première moitié du siècle conservés à la cathédrale de Rodez, en dépit de la chronologie un peu plus tardive retenue par Nancy Bournot-Didier (1995). Ils forment deux grandes compositions parfaitement adaptées à la verticalité de leur cadre architectural, un cycle de la Création du monde au nord, et au sud un Credo apostolique et prophétique, ce dernier complété d'éléments d'un Jugement dernier originaire d'une troisième fenêtre celle de l'axe ( ?), si ce n'est l'une de celles du bras nord du transept (cf. Guirondet, 1863, p. 218). Ces vitraux sont aujourd'hui très restaurés mais les parties authentiques qu'ils comprennent, de style assez homogène, permettent encore d'en apprécier l'agencement basé sur l'alternance de niches au dessin recherché et sur celle des couleurs des fonds. À la gamme chromatique réduite, limitée au bleu et rouge dans la Création et à peine plus diversifiée dans le Credo, s'ajoute l'emploi d'un jaune d'argent très clair, comme à Rodez, pour rehausser les dais architecturaux et certains détails des scènes.
Les annales consulaires renseignent sur quelques-uns des avatars subis par ces vitraux au fil du temps. On avait intégré à ceux du choeur les armoiries du cardinal Georges d'Armagnac et de Jacques de Corneillan, son successeur à l'évêché de Rodez en 1562, pour avoir rétabli le culte après la prise de l'église par les huguenots en novembre 1561 (Cabrol, 1860, t. 2, p. 14). De violents orages signalés en 1594 et 1611 eurent sans doute des conséquences (Cabrol, t. 2, p. 144, 202) mais la première mention de réparations à l'église et à son vitrage date de 1642 (ibid., p. 341). Une autre campagne est relatée plus précisément en 1712 : « les vitres de l'église collégiale qui étaient depuis longtemps presque toutes brisées et fort cassées par le vent et la grêle furent réparées aux dépens des consuls sur ordre de l'intendant de la généralité de Montauban … On rapiéça tant celles du choeur que celles de la nef, hormis celles qui sont à main gauche... », un acte notarié spécifiant que le travail effectué en trois mois coûta 900 livres (Cabrol, t. 2, p. 604-605).
L'actuelle localisation des verrières anciennes préexistait à la visite de Guilhermy en 1867 : il observa dans l'abside de « grandes portions de vitraux du XVe siècle rapiécés et un peu confus », d'un côté « les six journées de la Création », de l'autre « dix-huit personnages tenant des banderoles » soit neuf registres « avec le nom des apôtres et de saint Jean-Baptiste ». Quoique les informations manquent sur les travaux pratiqués au XIXe siècle, Louis-Victor Gesta a probablement remanié les deux baies lorsqu'il a créé la Vie du Christ de la fenêtre daxe en 1877, les vestiges du Jugement dernier, si c'était bien leur emplacement initial, étant alors remployés au-dessus du Credo. Le programme hagiographique des chapelles de la nef, amorcé par Gesta (l'Apparition du Sacré-Coeur à Marguerite-Marie Alacoque, 1877), fut développé de 1889 à 1892 par Laurent Lachaize grâce aux dons des paroissiens. Si la restauration de l'édifice dirigée en 1896-1898 par Paul Gout n'eût pas d'incidence sur ses vitraux, ceux-ci nécessitaient en 1919 une sérieuse remise en état, objet d'un rapport d'Henri Nodet en 1924 ; faute de ressources, seuls les losanges des baies latérales du chœur (3 et 4) furent repris en 1925 par l'atelier ruthénien Bry. La restauration des autres baies tarda jusqu'au second devis produit par l'architecte en 1938, les vitraux anciens étant confiés en 1939 à Francis Chigot, qui les a reposés en 1940. Le peintre verrier les a recomposés et complétés, ajoutant au soubassement des armoiries relatives à l'histoire de l'église ; il a en outre restitué les articles du Credo, pour la plupart lacunaires, avec l'aide des prêtres du Grand séminaire de Limoges.