Aux alentours de 1240, Aurignac, élevée au rang de châtellenie du comté de Comminges, fut pourvue d'un château en pierre. C'est là que résidait le capitaine châtelain et sa garde de 4 à 5 hommes dont la mission fut, dans un premier temps, d'assurer la défense militaire du territoire. Dès le 14e siècle toutefois, leur rôle s'accrut et ils devenaient les dépositaires de l'autorité comtale en matière militaire mais aussi administrative et judiciaire, au détriment des bayles jusqu'alors premiers fonctionnaires des comtes.

Les comtes de Comminges n'avaient pas de résidence fixe et, à l'intérieur de leur domaine, séjournaient par intermittence dans les châteaux de leurs capitaines. Le château d'Aurignac ne les accueillit visiblement que rarement, mais leurs exceptionnelles venues peuvent expliquer la division du corps d'habitat principal en deux grandes pièces pourvues chacune d'une cheminée monumentale : l'une était habitée par le capitaine-châtelain de façon permanente, l'autre ne fut que périodiquement occupée par le comte.

Le rattachement définitif du comté à la couronne de France au début du 16e siècle ne signifiait pas l'abandon du château puisque le roi continua à y nommer un capitaine.£Le château vécut toutefois ses dernières heures au temps des guerres de Religion qui éclatèrent durant toute la 2nde moitié du 16e siècle. Entre la septième guerre (1579-1580) et la huitième (1585-1598), la paix précaire qui régnait entre catholiques et protestants fut entachée à Aurignac par la présence au château comtal du capitaine Magret, s'adonnant avec sa troupe à maintes exactions et vexations sur les habitants et dans les territoires environnants. Les Etats de Comminges délibérèrent ainsi le 7 mars 1583 en faveur du délogement du capitaine et de la destruction du château d'Aurignac "quy ne sert [que] de magasin à ceulx quy ont querelle contre les habitans". La délibération précise notamment que "à cause dud. chasteau se sont faicts une infinité de meurtres, tellement qu'il seroict nécessaire qu'il fust desmoly pour la conservation des habitans". Ce fut en septembre 1583 qu'intervint le sénéchal de Toulouse et sa troupe pour déloger le capitaine Magret, malgré une défense tenace de ce dernier. Le 27 avril 1584, les Etats proclamèrent finalement la permission de détruire le château, décision qui parut effective dès 1585.